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Un avion atterrit à l'aéroport de Boston dans des circonstances étranges : tous les passagers et membres d'équipage sont retrouvés sans vie. Olivia Dunham, agent spécial du FBI, est chargée de mener l'enquête. Lorsque son coéquipier est victime d'une grave agression, elle se tourne vers un duo improbable pour obtenir de l'aide : le Dr Walter Bishop, un génie scientifique aux méthodes peu conventionnelles, et son fils Peter. Leur collaboration les mène rapidement à une découverte troublante : l'incident du vol 627 n'est que la partie visible d'une réalité bien plus complexe et inquiétante.